Evolución de las aves

Thomas Henry Huxley (1825-1895)

La investigación científica sobre el origen de las aves comenzó poco después de que en 1859 se publicara El origen de las especies de Charles Darwin.[10] En 1860, se descubrió una pluma fosilizada en la caliza de Solnhofen del Jurásico tardío en Alemania. Christian Erich Hermann von Meyer describió esta pluma como Archaeopteryx lithographica el año siguiente,[11] y Richard Owen describió un esqueleto casi completo en 1863, reconociendo este como un ave a pesar de muchas características reminiscentes de reptiles, que incluyen extremidades delanteras con garras y una larga cola ósea.[12]

El biólogo Thomas Henry Huxley, conocido como «el buldog de Darwin» por su apoyo feroz a la nueva teoría de evolución, casi inmediatamente se apoderó de Archaeopteryx como un eslabón perdido entre aves y reptiles. Comenzando en 1868, y siguiendo las primeras sugerencias por Karl Gegenbaur,[13] y Edward Drinker Cope,[14] Huxley hizo comparaciones detalladas de Archaeopteryx con varios reptiles prehistóricos y halló que era más similar a dinosaurios como Hypsilophodon y Compsognathus.[15][16] El descubrimiento en los finales de la década de 1870 del icónico espécimen de Berlín de Archaeopteryx, completo con un juego de dientes reptilianos, aportó pruebas adicionales. Huxley fue el primero que propuso relación evolutiva entre aves y dinosaurios, aunque tenía la oposición del muy influyente Owen, quien permaneció como un creacionista inamovible. Las conclusiones de Huxley fueron aceptadas por muchos biólogos, incluyendo al Barón Franz Nopcsa,[17] mientras otros, notablemente Harry Govier Seeley,[18] argumentaban que las similitudes eran debidas a convergencia evolutiva.

Un punto de inflexión surgió en los inicios del siglo XX con los escritos de Gerhard Heilmann de Dinamarca. Aunque era artista de oficio, Heilmann tenía interés académico en las aves y desde 1913 a 1916 publicó los resultados de su investigación en varias partes, tratando con la anatomía, la embriología, el comportamiento, la paleontología y la evolución de las aves.[19] Su trabajo, publicado originalmente en danés como, Vor Nuvaerende Viden om Fuglenes Afstamning, fue compilado, traducido al inglés y publicado en 1926 como The Origin of Birds (El origen de las aves).

Como Huxley, Heilamann comparó a Archaeopteryx y otras aves con una lista exhaustiva de reptiles prehistóricos, y también llegó a la conclusión de que los dinosaurios terópodos como Compsognathus eran los más similares. Sin embargo, Heilmann observó que mientras las aves poseen clavículas fusionadas para formar el hueso llamado fúrcula (hueso de la suerte), en los reptiles dinosaurios no se habían reconocido aún, aunque si se conocían las clavículas en reptiles más primitivos. Como él era un firme adepto de la Ley de Dollo, la que plantea que la evolución no es reversible, Heilmann no pudo aceptar que las clavículas se hubieran perdido en dinosaurios para re-evolucionar nuevamente en aves. Él, por lo tanto, estaba forzado a descartar a los dinosaurios como ancestros de las aves y atribuyó todas las similitudes a convergencia evolutiva (la tendencia de los organismos a evolucionar formas similares para estilos de vida similares, como por ejemplo los peces y delfines tienen formas similares). Heilamann planteó que los ancestros de las aves se encontrarían entre los reptiles tecodontes.[20] El trabajo extremadamente exhaustivo de Heilmann aseguró a su libro el volverse un clásico en su campo y sus conclusiones sobre el origen de las aves, como en la mayoría de otros asuntos, fue aceptado por casi todos los biólogos evolutivos por las siguientes cuatro décadas.[21]

Molde de bronce de la fúrcula de "Sue", el Tyrannosaurus, Field Museum

Las clavículas son huesos relativamente delicados y, por lo tanto, en peligro de ser destruidos o por lo menos dañados hasta no ser reconocibles. Sin embargo, ya se habían encontrado clavículas de dinosaurios terópodos antes de que se publicara la versión inglesa del libro de Heilmann, pero eso pasó desapercibido.[22] La ausencia de clavículas en dinosaurios se volvió una visión ortodoxa a pesar del descubrimiento de clavículas en el terópodo primitivo Segisaurus en 1936.[23] El siguiente reporte de clavículas en un dinosaurio fue en 1983, y fue en un artículo ruso publicado antes del final de la Guerra Fría.[24]

Al contrario de lo que creía Heilmann, los paleontólogos que ahora aceptan que las clavículas y en la mayoría de los casos las fúrculas son característica estándar no sólo de los terópodos, sino de los dinosaurios saurischianos. Hasta finales de 2007 fúrculas osificadas (es decir de hueso en vez de cartílago) se habían encontrado en casi todos los tipos de terópodos excepto en los más basales, Eoraptor y Herrerasaurus.[25]

Uno de los primeros informes de una fúrcula en terópodos primitivos, Segisaurus (1936), fue confirmado al ser reexaminado en 2005 .[26] Clavículas unidas como fúrculas también fueron encontradas en Massospondylus, un sauropodomorfo del Jurásico temprano.[27]

La similitud de las extremidades anteriores de Deinonychus (izquierda) y Archaeopteryx (derecha) llevó a John Ostrom a revivir la conexión entre dinosaurios y aves.

La marea comenzó a volverse en contra de la hipótesis 'tecodontos' luego del descubrimiento en 1964 de un nuevo dinosaurio terópodo en Montana. En 1969, este dinosaurio fue descrito y nombrado Deinonychus por John Ostrom de la Universidad de Yale.[28] Al año siguiente, Ostrom redescribió un espécimen de Pterodactylus en el Museo Teyler de Holanda como otro esqueleto de Archaeopteryx.[29] El espécimen consistía principalmente de una sola ala y su descripción le hizo darse cuenta a Ostrom de las similitudes entre las muñecas de Archaeopteryx y Deinonychus.[30]

En 1972, el paleontólogo británico Alick Walker planteó la hipótesis de que las aves surgieron, no de los tecodontes, sino de ancestros de cocodrilo como Sphenosuchus.[31] El trabajo de Ostrom con terópodos y con aves tempranas lo llevó a responder con una serie de publicaciones a mediados de la década de 1970 en las cuales dejó plasmadas las muchas similitudes entre aves y dinosaurios terápodos, resucitando las ideas planteadas por primera vez por Huxley un siglo antes[32][33][34] El reconocimiento de Ostrom de la ascendencia dinosauriana de las aves, junto con otras nuevas ideas sobre el metabolismo de los dinosaurios,[35] nivel de actividad y cuidado parental,[36] comenzó lo que se conoce como el renacimiento de los dinosaurios, que desde la década de 1970 continúa aún pasados 30 años.

Las revelaciones de Ostrom coincidieron con la adopción creciente de la sistemática filogenética (cladística), la que comenzó en la década de 1960 con el trabajo de Willi Hennig.[37] La cladística es un método de ordenamiento de especies basado estrictamente en sus relaciones evolutivas, usando un análisis estadístico de sus características anatómicas. En la década de 1980 la metodología cladística fue aplicada a la filogenia de dinosaurios por primera vez por Jacques Gauthier y otros, mostrando inequívocamente que las aves eran un grupo derivado de dinosaurios terápodos.[38] Los primeros análisis sugirieron que los terópodos dromeosauridos como Deinonychus eran de relación particularmente cercana con aves, un resultado que ha sido corroborado desde entonces muchas veces.[39][40]

Fósil de Sinosauropteryx prima.

En el principio de la década de 1990 se descubrieron fósiles de aves espectacularmente preservados en varias formaciones geológicas del Cretácico Temprano en la provincia Liaoning del nordeste de China.[41][42] En 1996, paleontólogos chinos describieron Sinosauropteryx como un nuevo género de ave, el que provenía de la formación Yixian,[43] pero este animal fue rápidamente reconocido como un dinosaurio terópodo con relación cercana a Compsognathus. Sorprendentemente, su cuerpo estaba cubierto de largas estructuras filamentosas. Estas eran 'protoplumas' dudosas y consideradas como homólogas de las más avanzadas plumas de las aves,[44] aunque algunos científicos discordaron de esta aseveración.[45] Científicos chinos y norteamericanos describieron Caudipteryx y Protarchaeopteryx enseguida después. Basados en caracteres esqueléticos, estos animales eran dinosaurios no avianos, pero sus restos portaban plumas completamente formadas semejantes a las de aves.[46] "Archaeoraptor", descrito sin revisión por pares en un número de 1999 de National Geographic,[47] resultó ser una falsificación contrabandeada,[48] Pero restos legítimos continúan saliendo de Yixian, tanto legal como ilegalmente. Plumas o "protoplumas" se han encontrado en una gran variedad de terópodos en Yixian,[49][50] y los descubrimientos de dinosaurios extremadamente parecidos a aves,[51] así como aves primitivas parecidas a dinosaurios,[52] han cerrado casi completamente el vacío morfológico entre terópodos y aves.

Muchas características anatómicas[53] diferentes son compartidos por aves y dinosaurios terópodos.

Lámina 

Raquis

Barba

Lámina secundaria y barbas basales

Cañón hueco
(cálamo)

Partes de una pluma

Archaeopteryx, el primer buen ejemplo de "dinosaurio con plumas", fue descubierto en 1861. El espécimen inicial fue encontrado en la caliza de Solnhofen en el sur de Alemania, que es una lagerstätte, una formación geológica rara y destacable conocida por sus fósiles soberbiamente detallados. Archaeopteryx es también un fósil transicional, con características claramente intermedias entre las de los reptiles modernos y las aves. Sólo dos años después de la innovadora obra de Darwin El origen de las especies, el descubrimiento de Archaeopteryx azuzó el naciente debate entre los proponentes de la biología evolutiva y los del creacionismo. Esta ave temprana es tan similar a dinosaurios que, sin una clara impresión de plumas en la roca circundante, al menos un espécimen fue confundido con Compsognathus.[54]

Desde la década de 1990, se ha encontrado un número adicional de dinosaurios con plumas, que aportan evidencia incluso más fuerte de la relación cercana entre dinosaurios y aves modernas. El primero de ellos fue descrito inicialmente como simples protoplumas filamentosas, que fueron rerportadas en los linajes de dinosaurios primitivos como compsognathids y tyrannosauroidos.[55] Sin embargo, las plumas que no se distinguen de las aves modernas fueron poco después encontradas también en los dinosaurios no aviares.

Una pequeña minoría de investigadores han afirmado que las simples estructuras filamentosas "protopluma" son simplemente el resultado de la descomposición de las fibras de colágeno bajo la piel de los dinosaurios o en las aletas a lo largo de la espalda, y que las especies que incuestionablemente poseen plumas, como los oviraptorosaurios y dromaeosaurios son no dinosaurios, sino verdaderos aves no relacionadas con los dinosaurios.[56] Sin embargo, la mayoría de estudios han llegado a la conclusión de que los dinosaurios emplumados de hecho son dinosaurios, y que los filamentos simples de indiscutibles terópodos representan plumas simples. Algunos investigadores han demostrado la presencia de melanina de color de soporte en las estructuras, que se esperaría en plumas pero no en las fibras de colágeno.[57] Otros han demostrado, mediante estudios de descomposición de aves modernas, que incluso plumas avanzadas aparecen filamentosas cuando se somete a las fuerzas de aplastamiento experimentado durante la fosilización, y que las supuestas "protoplumas" pueden haber sido más complejas de lo que se pensaba.[58] Un examen detallado de las "protoplumas" de Sinosauropteryx prima demostró que las plumas individuales consistieron en una pluma central (raquis) con púas más finas ramificándose de ella, similar pero más primitiva en estructura a las plumas de aves modernas.[59]

Ejemplar NGMC 91, fósil de un probable Sinornithosaurus.

Debido a que las plumas se asocian a menudo con las aves, los dinosaurios con plumas son a menudo anunciados como el eslabón perdido entre aves y dinosaurios. Sin embargo, las múltiples características esqueléticas también compartidas por ambos grupos representan la conexión más importante para los paleontólogos. Además, es cada vez más claro que la relación entre aves y dinosaurios, y la evolución del vuelo, son asuntos más complejos de lo que antes se pensaba. Por ejemplo, mientras que antes se creía que las aves evolucionaron en una progresión lineal, algunos científicos, más notablemente Gregory S. Paul, concluyen que dinosaurios como los dromeosaurios pueden haber evolucionado a partir de las aves, perdiendo su capacidad de vuelo mientras mantenían sus plumas en una manera similar a lo que ocurre en los modernos avestruz y otros ratites.

Las comparaciones de esqueletos de aves y dinosaurios, así como análisis cladístico, fortalecen el caso del enlace, particularmente para una rama de terópodos llamada maniraptores. Las similitudes en el esqueleto incluyen cuello, pubis, muñeca (carpo semi-lunado), brazo y cintura pectoral, omóplato, fúrcula y quilla del esternón.

Comparación entre los sacos aéreos del Majungasaurus y los de un ave.

Los grandes dinosaurios carnívoros tenían un sistema complejo de sacos aéreos similar a los encontrados en aves modernas, según una investigación dirigida por Patrick O'Connor de la Universidad de Ohio. Los pulmones de dinosaurios terópodos (carnívoros que caminaban en dos patas y tenían pies similares a aves) probablemente bombeaban el aire a las cavidades de los sacos en sus esqueletos, como en el caso de aves. «Lo que formalmente era considerado único de aves estaba presente en alguna forma en los ancestros de aves», dijo O'Connor.[60][61]

Escaneos modernos de tomografía computarizada (TAC) de la cavidad pectoral de un dinosaurio (realizada en 2000) encontró los aparentes restos de corazón complejo de cuatro cámaras, muy parecido a los que presentan los mamíferos y aves actuales.[62] La idea es controvertida dentro de la comunidad científica, siendo atacado como mala ciencia anatómica[63] o simplemente como pensamiento elucubrativo.[64]

Un estudio publicado en 2011 aplicó múltiples líneas de investigación a la cuestión de la identidad del objeto, incluyendo una tomografía computarizada más avanzada, histología, difracción de rayos X, espectroscopia de fotoelectrones de rayos X y microscopía electrónica de barrido. De estos métodos, los autores encontraron que: la estructura interna del objeto no incluye cámaras, pero se compone de tres áreas no conectadas de material de menor densidad, y no es comparable a la estructura del corazón de un avestruz; las "paredes" están compuestas de minerales sedimentarios que no se conoce que se produzcan en los sistemas biológicos—tales como goetita, minerales de feldespato, cuarzo y yeso, así como también faltaban en sus muestras algunos fragmentos de plantas; carbono, nitrógeno y fósforo, elementos químicos importantes para la vida; y tampoco se encontró estructuras celulares cardíacas. Hubo un posible parche con la estructura celular animal. Los autores encontraron sus datos apoyando la identificación como una concreción de arena del entorno de entierro, no el corazón, con la posibilidad de que se conserven zonas aisladas de tejidos.[65]

La cuestión es que es discutible cómo este hallazgo refleja la tasa metabólica y la anatomía interna del dinosaurio, inclusive, independientemente de la identidad del objeto.[65] Tanto los cocodrilos modernos como las aves, los parientes vivos más cercanos a dinosaurios, tienen un corazón de cuatro cámaras (aunque modificado en los cocodrilos), por lo que probablemente los dinosaurios tenían lo también; la estructura no está necesariamente ligada a la tasa metabólica.[66]

Los fósiles de troodontos Mei y Sinornithoides demostraron que los dinosaurios dormían como ciertas aves modernas, con sus cabezas recogidas bajo los brazos.[67] Este comportamiento, el cual debe haber ayudado a mantener la cabeza tibia, es también característico de las aves modernas.

Cuando ponen huevos, las aves hembras desarrollan un tipo especial de tejido dentro de los huesos de sus extremidades. Este hueso medular, rico en calcio, forma una capa que recubre el interior de las cavidades medulares por dentro de la capa ósea dura exterior, y es usada para producir la cáscara de huevos. La presencia de tejidos óseos derivados de endotelio recubriendo el interior de las cavidades medulares de porciones de la extremidad trasera de un espécimen de Tyrannosaurus rex sugiere que esta especie usaba estrategias reproductivas similares a aves, y revela que el espécimen es femenino.[68] Investigaciones adicionales han encontrado hueso medular en el terópodo Allosaurus y en el ornitópodo Tenontosaurus. Debido a que la línea de dinosaurios que incluye a B Allosaurus y Tyrannosaurus divergió de la línea que dio lugar a Tenontosaurus muy temprano en la evolución de los dinosaurios, esto sugiere que los dinosaurios en general producían tejido medular.[69]

Un espécimen de Citipati osmolskae que incubaba, se conserva en el American Museum of Natural History en Nueva York.

Varios especímenes Citipati se han encontrado apoyados sobre los huevos en su nido en posición aparentemente de incubación.[70]

Numerosas especies de dinosaurios, por ejemplo Maiasaura, se han encontrado en manadas que mezclan individuos muy jóvenes y adultos, sugiriendo interacciones ricas entre ellos.

Un embrión de dinosaurio fue encontrado sin dientes, lo que sugiere que se requería algún cuidado parental para alimentar al joven dinosaurio, posiblemente que el dinosaurio adulto regurgitara el alimento en la boca del joven dinosaurio (ver altricial) Este comportamiento se ve en numerosas especies de aves; los padres regurgitan el alimento en la boca del polluelo.

Otra pieza de evidencia de que las aves y los dinosaurios están relacionados estrechamente es el uso de piedras en la molleja. Estas piedras son tragadas por los animales para ayudar a la digestión y el desmenuzado del alimento y las fibras duras una vez que entran al estómago. Cuando se hallan en asociación con fósiles, las piedras de molleja son llamadas gastrolitos.[71] Estas piedras se hallan también en algunos peces (mugiles, alosas, y el gilarú, un tipo de trucha) y en cocodrilos.

Fósil de un individuo juvenil de Scipionyx samniticus. El fósil preserva trazas claras de tejidos blandos.

Uno de los mejores ejemplos de impresiones de tejido blando en un fósil de dinosaurio fue descubierta en Petraroia, Italia. El descubrimiento fue reportado en 1998, y se describió el espécimen de un coelurosaurio pequeño muy joven, Scipionyx samniticus. El fósil incluye porciones del intestino, colon, hígado, músculos, y tráquea de un dinosaurio inmaduro.[72]

En marzo de 2005, la doctora Mary Higby Schweitzer y su equipo anunciaron el descubrimiento de material flexible con apariencia real de tejido blando dentro de un hueso de 68 millones de años de la pierna de un Tyrannosaurus rex de la formación Hell Creek en Montana. Luego del descubrimiento, el tejido fue rehidratado y se obtuvieron siete tipos de colágeno. Comparando sus datos con los de colágenos de aves vivientes (especialmente de pollo), se reveló que los antiguos terápodos y las aves están estrechamente relacionados.[73]

La extracción exitosa de ADN antiguo de fósiles de dinosaurios ha sido reportada en dos ocasiones separadas, pero en bajo inspección posterior y revisión por pares, ninguno de estos reportes pudo ser confirmado.[74] Sin embargo, un péptido visual funcional de un dinosaurio teórico ha sido inferido usando métodos de reconstrucción filogenética analítica en secuencias de genes de especie modernas relacionadas tales como reptiles y aves.[75] Adicionalmente, varias proteínas han sido supuestamente detectadas fósiles de dinosaurios,[76] incluyendo hemoglobina.[77]

Por otra parte, dos factores deben ser considerados: primero, los relojes moleculares no pueden ser considerados confiables en ausencia de una calibración fósil consistente, mientras el registro fósil sea naturalmente incompleto. Segundo, en los árboles filogenéticos reconstruidos, el tiempo y el patrón de separación de linajes corresponde a la evolución de los "caracteres" estudiados (tales como la secuencia de ADN, rasgos morfológicos, etc.), "no" a los patrones evolutivos reales de los linajes; estos idealmente no deberían diferir por mucho, pero pueden bien hacerlo en la práctica. Considerando esto, es fácil de ver que los datos fósiles, comparados con los datos moleculares, tienden a ser más acertados en general, pero también tienden a subestimar las divergencias de tiempo: los rasgos morfológicos, al ser el producto de redes genéticas de desarrollo completas, usualmente comienzan a divergir algún tiempo "después" de que un linaje dividido se volviera aparente en la comparación de secuencia de ADN – especialmente si las secuencias usadas contienen muchas mutaciones silentes.

Una nueva teoría de los orígenes de aves sugiere que la selección para la expansión de los músculos esqueléticos fue la fuerza impulsora para la aparición de este clado, en lugar de serlo la evolución del vuelo.[78][79] En los saurios endotérmicos, los músculos se hicieron progresivamente más grandes en forma prospectiva, de acuerdo con esta hipótesis, como una respuesta a la pérdida de la proteína de desacoplamiento mitocondrial de vertebrados, UCP1,[80] que es termogénica. En los mamíferos, las funciones de la UCP1 en la grasa parda es de proteger a los recién nacidos de la hipotermia. En el caso de las aves modernas, el músculo esquelético tiene una función similar y se presume que lo han hecho en sus antepasados. En este punto de vista, la bipedestación y otras alteraciones esqueléticas aviares fueron efectos secundarios de la hiperplasia del músculo, con nuevas modificaciones evolutivas de las extremidades anteriores, incluidas las adaptaciones para el vuelo o la natación, y el órgano vestigial, siendo consecuencias secundarias de dos patas cortas.

Una minoría de científicos, incluyendo a los ornitólogos Alan Feduccia y Larry Martin, continúa planteando que las aves son descendientes de archosaurios tempranos, como Longisquama o Euparkeria.[81][82] Estudios embriológicos de biología del desarrollo de aves han planteado preguntas sobre la homología de los dedos de extremidades anteriores en aves y dinosaurios.[83] Sin embargo, debido a la conveniente evidencia aportada por la anatomía comparativa y la filogenética, así como los dramáticos fósiles de dinosaurios con plumas de China, la idea de que las aves son derivadas de dinosaurios, primero defendida por Huxley y luego por Nopcsa y Ostrom, tiene apoyo casi unánime entre los paleontólogos actuales.[21] [84]

Existe un debate entre los embriólogos y los paleontólogos sobre si las manos de los dinosaurios terópodos y las aves son esencialmente diferentes, basados en el conteo de las falanges (dedos) en la mano y sus orígenes homólogos. Ésta es un área de investigación importante y fieramente debatida porque sus resultados pueden desafiar el consenso de que las aves son descendientes de los dinosaurios.

Los embriólogos (y algunos paleontólogos que se oponen a la conexión entre aves y dinosaurios) han numerado por mucho tiempo los dedos de las aves como II-III-IV sobre la base de múltiples estudios del desarrollo en el huevo.[85][86][87] [88][89] Esto se basa en el hecho de que en la mayoría de los amniotas, el primer dedo en formarse en una mano de 5 dedos es el cuarto dedo, el que desarrolla un eje primario. Por lo tanto, los embriólogos identifican el eje primario en las aves como el dedo IV, y los dedos sobrevivientes como dedos II-III-IV. Los fósiles de manos de terópodos avanzados (Tetanurae) tienen los dedos I-II-III (algunos géneros dentro de Avetheropoda también tienen un dígito reducido IV.[90] Si esto fuera cierto, entonces el desarrollo de los dedos II-III-IV en las aves es incompatible con una ancestralidad en dinosaurios terópodos. Sin embargo, sin ninguna base ontogénica (del desarrollo) para plantear definitivamente cuál dedo es cuál en la mano de los terópodos (porque ningún terópodo puede observarse creciendo y desarrollándose en el presente, excepto las aves), el etiquetado de los dedos de la mano de los terópodos no es conclusivo.

Los paleontólogos han identificado los dedos de las aves como I-II-III. Ellos argumentan que los dedos de las aves se numeran igual que se hace en los de los dinosaurios terópodos, por conservación de la fórmula de las falanges. El conteo de falanges en archeosaurios es 2-3-4-5-3; muchos linajes de archosaurios tienen reducido el número de dedos, pero tienen la misma fórmula de falanges en los dedos que permanecen. En otras palabras, los paleontólogos aseveran que los archosaurios de linajes diferentes tienden a perder los mismos dedos cuando ocurre la pérdida de dedos, desde afuera hacia adentro. Los tres dedos de los dromeosaurios, y Archaeopteryx tienen la misma fórmula de falanges de I-II-III correspondientes a los dedos I-II-II de archosaurios basales. Por lo tanto, los dedos perdidos deberían ser los IV y V. Si esto es cierto, entonces las aves modernas también poseerían los dedos I-II-III.[89] También, un equipo de investigadores ha propuesto un desplazamiento del marco de conteo de los dedos de los terópodos que dieron lugar a las aves (por lo tanto haciendo del dedo I al II, II al III, y también IV).[91][92] Sin embargo, tales cambios de marco son raros en amniotas—siendo consistente con el origen terópodo de las aves—habrían tenido que ocurrir únicamente en los miembros anteriores del linaje de aves-terópodos y no los miembros posteriores (algo que no se conoce que haya ocurrido en ningún animal).[93] Esto se denomina Reducción del Dígito Lateral (LDR) versus Reducción del Dígito Bilateral (BDR) (véase también Limusaurus[94])

Los debates sobre el origen del vuelo de las aves son casi tan viejos como la idea de que las aves evolucionaron de los dinosaurios, inmediatamente después de 1862. Dos teorías dominaron la mayor parte de la discusión desde entonces: la teoría de corredoras ("desde el suelo para arriba") propone que las aves evolucionaron de predadores pequeños y rápidos que corrían por el suelo; y la teoría de arborícolas ("desde los árboles para abajo") propone que el vuelo propulsado evolucionó de vuelo planeado no propulsado por animales arborícolas (trepadores). Una teoría más reciente, "corredoras en inclinación con asistencia de alas" (WAIR), es una variante de la teoría de corredoras y propone que las alas desarrollaron su funciones aerodinámicas como resultado de la necesidad de correr rápidamente hacia arriba de pendientes muy empinadas, por ejemplo para escapar de depredadores.

Reconstrucción de Rahonavis, un dinosaurio con plumas terrestre que algunos piensan que estaba bien equipado para volar.

La teoría de las corredoras para el origen del vuelo fue propuesta por primero por Samuel Wendell Williston, y luego elaborada por Baron Nopcsa. Esta hipótesis propone que algunos animales de carrera rápida con largas colas usaban sus brazos para mantener el equilibrio mientras corrían. Las versiones modernas de esta teoría difieren en muchos detalles desde la versión Williston-Nopcsa, mayormente como resultado de los descubrimientos posteriores a la época de Nopcsa.

Nopsca teorizó que incrementando el área de la superficie de los alargados brazos podía haber ayudado a predadores corredores pequeños a mantener su equilibrio, y que las escamas de las extremidades anteriores se hicieron alargadas, evolucionando en plumas. Nopsca también propuso que existían tres etapas en la evolución del vuelo. Primero, se realizaba vuelo pasivo, en el cual las alas en desarrollo servían a modo de paracaídas. Segundo, fue posible el vuelo activo, en el cual el animal lograba el vuelo por el batir de sus alas. Él usó a Archaeopteryx como ejemplo de esta segunda etapa. Finalmente, las aves ganaron la habilidad para planear.[95]

Ahora se piensa que las plumas no evolucionaron de escamas, dado que las plumas están hechas de proteínas diferentes.[96] Más seriamente, la teoría de Nopsca asume que las plumas evolucionaron como parte de la evolución del vuelo, y descubrimientos recientes prueban que esa suposición es falsa.

Las plumas son muy comunes en dinosaurios coelurosaurianos (incluyendo el tiranosauroideos temprano Dilong).[97] Las aves modernas se clasifican como coelurosaurios por casi todos los paleontólogos,[98] aunque no por pocos ornitólogos.[99][100] La versión moderna de la hipótesis "desde el suelo hacia arriba" argumenta que los ancestros de las aves eran pequeños dinosaurios predadores, corredores terrestres, "con plumas" (algo parecidos a correcaminos en su estilo de caza[101]) que usaban sus extremidades delanteras para el equilibrio mientras perseguían a su presa, y que la patas delanteras y las plumas luego evolucionaron de forma que proveían el planeo y luego propulsaron el vuelo. Las funciones más ampliamente sugeridas de las plumas incluyen el aislamiento térmico y la exhibición competitiva, como en las aves modernas.[102][103]

Muchos de los fósiles de Archaeopteryx vienen de sedimentos marnos y se ha sugerido que las alas pueden haber ayudado a las aves a correr sobre el agua a la manera del basilisco común o lagarto de Jesucristo (Basiliscus basiliscus).[104]

La mayoría de los ataques recientes a la hipótesis "desde el suelo hacia arriba" intentan refutar la suposición de la versión moderna de que las aves son dinosaurios coelurosaurianos modificados. Los ataques más fuertes se basan en análisis embriológicos que concluyen que las alas de las aves están formadas por los dedos 2, 3 y 4 (correspondientes a los dedos índice, mayor y anular de los humanos; el primero de estos tres en las aves es el álula que se usa para evitar la pérdida de sustentación en vuelo a baja velocidad, por ejemplo en el aterrizaje); pero las "manos" de coelurosaurios están formadas por los dedos 1, 2 y 3 (equivalentes a pulgar índice y mayor en los humanos).[105] Sin embargo estos análisis embriológicos fueron de inmediato desafiados en el terreno embriológico planteándose que la "mano" a menudo se desarrolla de modo diferente en los clados que han perdido algunos dedos en el curso de la evolución, y que las "manos" de las aves en realidad sí se desarrollan de los dedos 1, 2 y 3.[106][107][108] Este debate es complejo y aún no resuelto – vea "Homología digital" más abajo.

La hipótesis de las "corredoras en cuesta con ayuda de las alas" (WAIR) fue inspirada por la observación de pollos jóvenes de perdiz chucar (Alectoris chukar), y propone que las alas desarrollaron su función aerodinámica como resultado de la necesidad de correr rápidamente hacia arriba en pendientes muy inclinadas como las de troncos de árboles, por ejemplo para escapar de predadores.[109] Esto la hace un tipo especializado dentro de la teoría de corredoras ("del suelo hacia arriba"). Observe que en este escenario las aves necesitan "empuje hacia abajo" para incrementar el agarre de las patas.[110][111] Pero las primeras aves, incluyendo a Archaeopteryx, carecían del mecanismo del hombro por el cual las alas de las aves modernas producen rápidos y poderosos batidas hacia arriba, dado que la fuerza hacia abajo de la cual la teoría WAIR depende se genera por batidas hacia arriba, parece que las aves primitivas eran incapaces de realizar la carrera en inclinación con asistencia de alas.[112]

El Microraptor de cuatro alas, un miembro de la Dromaeosauridae, un grupo de dinosaurios estrechamente relacionados con las aves.

La mayoría de las versiones de la hipótesis arbórea plantea que los antepasados de las aves eran dinosaurios muy pequeños que vivían en los árboles, saltando de rama en rama. Este pequeño dinosaurio ya tenía plumas, que fueron cooptadas por la evolución para producir más, las formas más severas que fueron útiles en la aerodinámica, eventualmente produciendo alas. Entonces dichas alas habrían evolucionado y tornadas cada vez más refinadas como partes para dar más control en el salto, servir como paracaídas, para deslizarse y volar de manera escalonada. La hipótesis arborícola también señala que, para los animales arborícolas, la aerodinámica es mucho más eficientes energéticamente, ya que estos animales simplemente caen al alcanzar velocidades mínimas de deslizamiento.[113][114]

Varios dinosaurios pequeños del Jurásico o del Cretácico Temprano, todos con plumas, han sido interpretados como la posibilidad de tener adaptaciones arborícolas y/o aerodinámicas. Estos incluyen a Scansoriopteryx, Epidexipteryx, Microraptor, Pedopenna y Anchiornis. El Anchiornis es particularmente importante a este tema, ya que vivió a principios del Jurásico Superior, mucho antes de que el Archaeopteryx.[115]

El análisis de las proporciones de los huesos de los dedos de las aves más primitivas Archaeopteryx y Confuciusornis, en comparación con los de las especies vivas, sugieren que las primeras especies pudieron haber vivido tanto en el suelo como en los árboles.[116]

Un estudio sugiere que las primeras aves y sus antepasados inmediatos no trepaban a los árboles. Este estudio determinó que la cantidad de curvatura de garra del dedo del pie de las primeras aves se parecían más a la observada en las modernas aves terrestres forrajeas que en las aves de encaramado.[117]

El supracoracoides trabaja usando un sistema como de poleas para levantar el ala, mientras que los pectorales proveen el poderoso batido hacia abajo.

Archaeopteryx fue la primera ave y por mucho tiempo fue el único que se conocía de los animales con plumas del Mesozoico (dinosaurios con plumas, si uno acepta el punto de vista de la mayoría de que las aves son dinosaurios modificados). Como resultado la discusión de la evolución de las aves y del vuelo de las aves se centró en Archaeopteryx al menos hasta mediados de la década de 1990.

Ha habido debate acerca de si Archaeopteryx podía realmente volar. Pareciera que Archaeopteryx tenía estructuras craneales y sensores de equilibrio en el oído interno que las aves usan para controlar su vuelo.[118] Archaeopteryx también tenía arreglo de las plumas de vuelo como el de las aves modernas y plumas de vuelo similarmente asimétricas en sus alas y cola. Pero Archaeopteryx carecía del mecanismo del hombro por el cual las alas de aves modernas producen el rápido y fuerte batir hacia arriba (vea el diagrama arriba de la polea supracoracoidea); Esto puede significar que esta y otras aves primitivas eran incapaces de volar batiendo alas y sólo podían planear.[112]

Desarrollo propuesto de vuelo en un libro de 1922: Tetrapteryx Archaeopteryx, Escenario hipotético, Pájaro Moderno.

Pero el descubrimiento desde la década de 1990 de muchos dinosaurios con plumas significa que Archaeopteryx ya no es más la figura clave central en la evolución del vuelo de las aves. Otros pequeños coelurosaurios con plumas del Cretácico y Jurásico tardío muestran plumas que pueden ser precursoras del vuelo de aves, por ejemplo: Rahonavis, un corredor terrestre que tenía una garra en forma de hoz elevada en el segundo dedo similar a la de Velociraptor, algunos paleontólogos piensan que estaba mejor adaptado para el vuelo que Archaeopteryx;[119] Epidendrosaurus, un dinosaurio arborícola que puede dar algún apoyo a la teoría "de los árboles hacia abajo";[120] Microraptor, un dinosaurio arborícola que puede haber sido capaz de un vuelo poderoso pero, si así era, más como un biplano dado que tenía plumas bien desarrolladas en las piernas.[121] Ya en 1915, algunos científicos argumentaron que la evolución del vuelo de las aves puede haber pasado por una etapa de cuatro alas (o tetrapteryx).[122][123]

Una hipótesis, defendida por Gregory Paul en sus libros Dinosaurios predadores del mundo (1988) y Dinosaurios de los aires (2002), sugiere que algunos grupos de dinosaurios carnívoros no voladores-especialmente deinonychosaurs, pero tal vez otros como oviraptorosaurios, therizinosaurios, alvarezsáuridos y ornitomimosaurios—en realidad son descendientes de las aves. Paul también propuso que el ancestro ave de estos grupos era más avanzado en sus adaptaciones de vuelo que el Archaeopteryx. Esto significaría que el Archaeopteryx está por lo tanto menos estrechamente relacionado con aves actuales que lo que lo están estos dinosaurios.[125]

La hipótesis de Paul obtuvo recibió apoyo adicional cuando Mayr et al. (2005) analizaron un nuevo décimo espécimen de Archaeopteryx, y concluyeron que Archaeopteryx era un clado hermano de los Deinonychosauria, pero que el pájaro más avanzado Confuciusornis estaba dentro del Dromaeosauridae. Este resultado apoya la hipótesis de Paul, lo que sugiere que la Deinonychosauria y Troodontidae forman parte de las Aves, el linaje de aves adecuado, y en segundo lugar no volador.[126] Sin embargo, este documento excluye a todas las demás aves y por lo tanto no prueba sus distribuciones de caracteres. El documento fue criticado por Corfe y Butler (2006), quien encontró que los autores no podían apoyar sus conclusiones estadísticamente. Mayr et al. acordaron que el apoyo estadístico era débil, pero añadieron que también son débiles para los escenarios alternativos.[127]

El análisis cladístico actual no apoyan la hipótesis de Paul acerca de la posición de Archaeopteryx. En su lugar, indican que Archaeopteryx es más cercano a las aves, en el clado Avialae, de lo que es deinonychosaurs o el oviraptorosaurs. Sin embargo, algunos fósiles apoyan la versión de esta teoría que sostiene que algunos dinosaurios carnívoros no voladores pudieron haber tenido antepasados voladores. En particular—Microraptor, Pedopenna y Anchiornis tienen todos pies alados, compartiendo muchas características, y se encuentran cerca de la base de las clado Paraves. Ello sugiere que el paravian ancestral era un planeador de cuatro alas, y que el Deinonychosaurs más grande perdió secundariamente la capacidad de deslizarse, mientras que el linaje de aves aumentó la capacidad aerodinámica a medida que avanzaba.[128]

La abundancia de datos genómicos disponibles actualmente permite, además, realizar estudios de parentesco con los que se puede elaborar un árbol filogenético de las aves más detallado y preciso que los disponibles hasta el momento. Estos datos corroboran, además, que es insuficiente basarse en un único gen para poder trazar un árbol filogenético. Esto es debido a la “distribución incompleta en el linage” de los genes, ya que puede haber genes que sean más parecidos entre sí pero que no estén presentes en dos poblaciones finales de especies similares.

Los principales problemas que se encuentran en estos procesos son la baja resolución que permiten obtener los árboles basados en un único gen y el hecho de que los datos de DNA codificante son escasos y pueden ser engañosos debido a evolución convergente. Por ejemplo, cuando aparece un fallo en el apareamiento, entre bases la maquinaria de reparación del DNA tiende a beneficiar la aparición de más pares CG (citosina-guanina).

Los árboles filogenéticos obtenidos recientemente por Jarvis et al apoyan la hipótesis de una radiación rápida temprana, que habría hecho aparecer ~36 linages en un periodo de unos 10-15 millones de años. Este periodo de tiempo es, desde un punto de vista evolutivo, relativamente corto. Además, la ventana temporal en la que habrían ocurrido estos eventos incluiría también el evento de extinción masiva que tuvo lugar hace unos 65 millones de años. Resulta coherente que ambos eventos sean próximos en el tiempo, ya que la extinción repentina de otras especies habría provocado la liberación de nichos ecológicos que pudieron ser ocupados por nuevas especies que posteriormente se diversificaron enormemente. Esta estimación es consistente también con los datos del registro fósil, así como con las estimaciones actuales de la evolución de los mamíferos.[130] Una de las mayores diferencias que se observa en esta clasificación con respecto a otras anteriores es la separación de los accipitriformes y los falconiformes ya que, tradicionalmente, los falconiformes englobaban a los miembros de ambos grupos.

Los genomas de las aves tienen menos elementos repetitivos que los del resto de tetrápodos. En las aves, dichos elementos repetitivos ocupan entre el 4 y el 10% del genoma, en comparación con el 34-52% de los mamíferos. Otro ejemplo son los elementos nucleares ínterespaciados pequeños (SINEs, por su nombre en inglés: short interspersed nuclear elements), que han visto reducido su tamaño en comparación al que presentan en las especies de otros grupos. En las aves, el tamaño de los SINEs se ha reducido a ~1.3 megabases (Mb) como promedio, mientras que, por ejemplo, en el aligátor americano (Alligator mississippiensis) miden 12.6 Mb, y en la tortuga verde marina (Chelonia mydas) alcanzan una longitud de 34.9 Mb. Estos datos sugieren que el antecesor común de las aves ya poseía SINEs de un menor tamaño.[132]

Los intrones son secuencias de DNA que aparecen en los genes eucariotas. Son transcritas a mRNA, pero se procesan y no aparecen el en transcrito maduro que "leen" los ribosomas.

También se observa una reducción en el tamaño medio de los intrones, las secuencias intergénicas e incluso de los exones. El tamaño medio de un intron en los mamíferos es de 4.3 kilobases (kb), y en los reptiles de 3.1 kb, mientras que en las aves solo alcanzan 2.1 kb de longitud. De la misma manera, la separación entre genes en los mamíferos es de 91 kb en promedio, y de 61 kb en los reptiles, pero se ve reducida en los genomas de las aves a 49 kb. Se ha observado que reducciones similares ocurren también en los murciélagos. El hecho de que ocurra separadamente en animales que, de manera independiente, han adoptado una forma de vida que implica volar puede indicar que la reducción del tamaño del genoma es una adaptación a la rápida regulación génica requerida durante el vuelo batido. Además, hay estudios que indican que, efectivamente, ha habido deleciones en el genoma de las aves, descartando la posibilidad de que el tamaño original del genoma del antecesor común fuera similar al de estos animales y que lo que haya ocurrido haya sido una expansión en el caso de mamíferos y reptiles.[132]

Además, en las aves se observa la mayor perdida génica en vertebrados. Es posible que la fragmentación cromosómica, que dio lugar a la aparición de microcromosomas, acentuara dicha pérdida de genes.[132] Estos eventos de ruptura de cromosomas debieron ocurrir en un antecesor común de las aves ya que aproximadamente dos tercios de las especies estudiadas presentan al menos treinta parejas de microcromosomas, siendo 2n = 80 el tamaño del cariotipo medio de las aves (siendo los miembros de la familia Falconidae la única excepción, ya que son 2n = 6-12).[133]

Estudios de macrosintenia han permitido determinar que, en las aves capaces de imitar sonidos (vocal learners), el reordenamiento de los genes en los cromosomas es mucho mayor que en aquellas no pueden hacerlo (non-vocal learners). Además, la microsintenia reveló que las aves poseen un número mayor de genes ortólogos que mantienen la sintenia. Esto demuestra que el orden de los genes en los cromosomas de las aves está más conservado que en otras clases de animales. Un ejemplo claro de este hecho son los genes codificantes de las subunidades de la hemoglobina. Estos genes tienden a duplicarse y eliminarse con relativa frecuencia, lo que hace que, por ejemplo, en el caso de los mamíferos, haya muchas diferencias en cuanto al número y posición relativa de los genes que codifican las subunidades de tipo alfa y beta de la hemoglobina entre unas especies y otras. Esto no ocurre así en las aves, que presentan un enorme grado de conservación en ambos aspectos.

El gorrión (Passer domesticus) es el ave que da nombre al orden de los Passeriformes. Este es el grupo de aves presenta una mayor tasa de mutaciones puntuales.

También se ha podido comprobar que la tasa de mutaciones puntuales es menor en las aves que en los mamíferos. Mientras que en los segundos se dan ~2.7 x 10^-3 mutaciones por sitio y millón de años (Ma), las aves presentan, en promedio, una tasa de ~1.9 x 10^-3 mutaciones por sitio y Ma. Por supuesto, esto no es homogéneo. Los órdenes con más especies cuentan con una mayor tasa de mutaciones, siendo los Passeriformes los que presentan una tasa mayor (~3.3 x 10^-3 mutaciones por sitio y Ma). Así mismo, también es menor la tasa de mutaciones en las aves acuáticas que en las terrestres. Entre estas últimas, son las aves de presa las que cuentan con la tasa de mutación menor, mientras que las aves cantoras son las que presentan más mutaciones por sitio y millón de años. Estas tasas de mutación son consistentes con la amplia distribución de las aves en diferentes ambientes, y los cambios fenotípicos consecuentes a la presión evolutiva ejercida por los nuevos nichos ecológicos según iban siendo ocupados.[132]

Comparando los genomas de especies cuyo ancestro común es más antiguo se puede estudiar la presencia de restricciones funcionales en la autorregulación de este. Se ha verificado que, en promedio, aproximadamente el 7.5% del genoma de las aves está constituido por elementos altamente conservados (HCEs, por sus siglas en inglés: highly conserved elements), de los que ~12.6% están involucrados directamente en la funcionalidad de genes codificantes de proteínas. Los HCEs no codificantes específicos de aves (puesto que no se encuentran en mamíferos al compararlos) resultan estar relacionados con la regulación de la actividad de los factores de transcripción asociados al metabolismo, mientras que los compartidos con los mamíferos estarían encargados de controlar procesos de señalización, desarrollo y respuesta a estímulos.

La evolución génica no es homogénea a lo largo del genoma. Esto se puede estudiar mediante el análisis de la relación que hay entre número de cambios no sinónimos por posición no sinónima por cada cambio sinónimo en una posición sinónima, conocido como d_N/d_S o relación Ka/Ks. Esta relación es una manera de analizar el balance que hay entre mutaciones deletéreas y beneficiosas. Por ejemplo, un valor de Ka/Ks superior a 1 indicaría que se ha producido al menos alguna mutación que reporta alguna ventaja adaptativa. En las aves se observa que los genes que presentan una mayor variabilidad son los que se localizan en el cromosoma Z, uno de los cromosomas sexuales de las aves, lo que puede ser debido a que en dicho cromosoma hay menos genes que en los autosomas. A su vez, la variabilidad es mayor en los macrocromosomas que en los microcromosomas. Esto podría deberse a una diferente frecuencia de recombinación entre unos y otros, que puede ser consecuencia de su tamaño y de su diferente densidad génica. Comparando los genes de las aves con los genes de mamífero, se observa que en las primeras se da una evolución más rápida en los genes relacionados con el desarrollo, mientras que en los mamíferos evolucionan más rápidamente los genes que median en el desarrollo del sistema nervioso central.

Parece ser que el aprendizaje vocal de las aves ha aparecido independientemente en al menos dos ocasiones, una en el antecesor común de los colibríes y otra en el de las aves cantoras y loros. Todos ellos poseen determinados circuitos neuronales que no se encuentran en las aves incapaces de imitar sonidos. Un análisis d_N/d_S demostró una evolución convergente en 227 genes, de los cuales la mayor parte están altamente expresados en las zonas del cerebro encargadas del canto. Además, un 20% de ellos parecen estar regulados por el propio hecho del canto.

Para poder volar, los antecesores de las aves tuvieron que sufrir una serie de cambios a nivel morfológico y molecular. En aproximadamente la mitad de los genes implicados en la osificación se puede observar un importante grado de selección positiva. Ejemplos relevantes son el gen AHSG, que participa en el control de la densidad de mineralización ósea, y P2RX7, asociado con la homeostasis ósea. La acción de estos genes en concreto sería la responsable de las diferencias óseas que hay entre mamíferos y aves.

Algo similar ocurre con el sistema respiratorio. Mientras que en los mamíferos, durante la ventilación, el volumen total de los pulmones varía, no ocurre exactamente de la misma manera en las aves, que hacen circular el aire a través de sus pulmones mediante la contracción de los sacos aéreos. Se han encontrado 5 genes involucrados en este proceso presentes en mamíferos que las aves han perdido.

Derecha: Heterocomplejo entre los dominios helicoidales 2B de las alfa-queratinas humanas 1 y 10 (PDB: 4ZRY). Izquierda: pluma de un ave. Las queratinas son proteínas filamentosas. Las de tipo beta son componente principal de las plumas, pero a día de hoy no se dispone de ninguna estructura a resolución atómica de ninguna de ellas.

Las plumas son una de las estructuras más características de las aves, junto con el pico. Están compuestas de α y beta-queratinas. En comparación con los reptiles y los mamíferos, la familia de las α-queratinas se ha visto reducida en las aves, mientras que las β-queratinas se han expandido. Puesto que todos los linajes principales de las aves poseen al menos un miembro de cada uno de los seis grupos principales de β-queratinas, se puede decir que el antecesor común de todas ellas ya poseía una gran diversidad de estas proteínas. De todas las β-queratinas, el 56% son propias de las plumas y se encuentran únicamente en las aves, mientras que las otras, propias de las garras y las escamas, están presentes también en los reptiles. El número de copias de estos genes y su variedad tienen correlación con el estilo de vida de las aves, siendo mucho mayor en las aves terrestres, y enormemente mayor en las aves domesticadas.

La carencia de dentición también es una característica común a todas las aves. Esta característica parece deberse a modificaciones y deleciones en los exones de los genes implicados en la generación del esmalte dental y la dentina. El antecesor común de las aves ya carecería de dientes mineralizados, aunque sucesivos cambios en el genoma habrían sido los causantes de la evolución posterior de esta característica en este grupo de animales.

Por otro lado, las aves poseen el mejor sistema de visión conocido en vertebrados. Éstas poseen un número mayor de fotorreceptores diferentes, siendo en su mayoría tetracromáticas, con la excepción de, por ejemplo, los pingüinos, que sólo poseen tres genes de opsinas funcionales, por lo que son tricromáticos. Este hecho seguramente se deba al estilo de vida acuático y buceador de los mismos, ya que los mamíferos marinos también han perdido la funcionalidad de uno o ambos genes de las conopsinas.

Las aves también parecen haber perdido la funcionalidad del ovario derecho. Hay dos genes relacionados con el desarrollo de los ovarios, MMP19 y AKR1C3, que han desaparecido en estos animales. El hecho de un número mayor de los genes relacionados con la espermatogénesis evolucionen rápidamente, cosa que no ocurre con los relacionados con la ovogénesis, sugiere que los machos son los que sufren una mayor presión selectiva sexual, tal y como se deducía de que fueran los machos los que presentan plumajes más vistosos.